Παρόλο που το καναδικό υπουργείο Άμυνας θα αποκτήσει 88 μαχητικά και συναφή εξοπλισμό έναντι 14,2 δισεκατομμυρίων δολαρίων, ή περίπου 161 εκατομμύρια δολάρια ανά αεροσκάφος, το πασίγνωστα υψηλό λειτουργικό κόστος του F-35 για ένα μονοκινητήριο αεροσκάφος σημαίνει πως κατά τη διάρκεια της ζωής του ο στόλος αναμένεται να επιβαρύνει το δημόσιο ταμείο με σχεδόν 39 δισεκατομμύρια δολάρια σε περαιτέρω δαπάνες. Η αγορά κάθε αεροσκάφους και του συναφούς εξοπλισμού του αντιπροσωπεύει έτσι μόνο το ένα τέταρτο περίπου του κόστους του, με το καθένα κατά τη διάρκεια της ζωής του να κοστίζει πάνω από 600 εκατομμύρια δολάρια.
Η έκθεση του αρμόδιου για τον προϋπολογισμό υπογράμμισε ιδιαίτερα μία από τις πιο σημαντικές ελλείψεις του προγράμματος F-35 - δηλαδή ότι το αεροσκάφος που αρχικά είχε σχεδιαστεί να έχει συγκρίσιμο λειτουργικό κόστος με τα F-16 και F-18 που επρόκειτο να αντικαταστήσει, είναι πολύ πιο δαπανηρό στην πτήση και τη συντήρηση, γεγονός που έχει καταστήσει την αντικατάσταση μονάδων F-16 σε όλη την Πολεμική Αεροπορία των ΗΠΑ εντελώς απρόσιτη, αναγκάζοντας την υπηρεσία να εξετάσει άλλες εναλλακτικές λύσεις.
Η εκτίμηση των 53 δισεκατομμυρίων δολαρίων θα μπορούσε να αυξηθεί σημαντικά όχι μόνο λόγω της όχι αμελητέας πιθανότητας ατυχημάτων, με ορισμένα δυστυχήματα να έχουν προκληθεί άμεσα από τα προβλήματα λογισμικού του F-35, αλλά και επειδή νέα επιχειρησιακά προβλήματα έχουν οδηγήσει τόσο στην ανάγκη δαπανηρών τροποποιήσεων όσο και σε περαιτέρω αύξηση του επιχειρησιακού κόστους. Ένα αξιοσημείωτο παράδειγμα σχεδιαστικού ελαττώματος που αύξησε σημαντικά το λειτουργικό κόστος ήταν η ανεπαρκής ικανότητα ψύξης του κινητήρα F135 του μαχητικού, με μια έκθεση τον Ιούνιο από ελεγκτές του Γραφείου Κυβερνητικής Λογοδοσίας των ΗΠΑ να διαπιστώνει ότι αυτό προκάλεσε πρόσθετο λειτουργικό κόστος 38 δισεκατομμυρίων δολαρίων μόνο στον αμερικανικό στόλο.
Το πρόσθετο κόστος συντήρησης από το ζήτημα αυτό πρόκειται μόνο να αυξηθεί καθώς το F-35 θα αρχίσει να χρησιμοποιείται στο πρότυπο Block 4 από το 2024, λόγω των υψηλότερων απαιτήσεων ψύξης και ισχύος της νέας τροποποίησης, με το ζήτημα αυτό να αυξάνεται μέχρι την αντικατάσταση του κινητήρα. Περαιτέρω αιτίες απροσδόκητων πρόσθετων λειτουργικών δαπανών αναμένεται να συνεχίσουν να εμφανίζονται.
Το κόστος διάρκειας ζωής των καναδικών F-35 προβλέπεται να είναι σημαντικά χαμηλότερο από εκείνο των αεροσκαφών της Πολεμικής Αεροπορίας των ΗΠΑ, καθώς το Υπουργείο Άμυνας σχεδιάζει να πετάξει τα αεροσκάφη για σημαντικά λιγότερες ώρες ετησίως, με τους πιλότους να βασίζονται σε σημαντικά μεγαλύτερο βαθμό στους προσομοιωτές. Ο ίδιος ο κοινοβουλευτικός υπεύθυνος προϋπολογισμού προειδοποίησε, ωστόσο, ότι εάν η Βασιλική Καναδική Αεροπορία πετούσε τα F-35 της εκτός των ορίων που αναμένουν οι σχεδιαστές της άμυνας, το κόστος ζωής θα ήταν υψηλότερο. Οι καθυστερήσεις θα μπορούσαν επίσης να αυξήσουν σημαντικά το κόστος, με τον αξιωματικό να παρατηρεί: "Εάν υπάρξουν καθυστερήσεις στην παράδοση αυτών των μαχητικών αεροσκαφών για οποιονδήποτε λόγο, εάν υπάρξει καθυστέρηση κατά ένα έτος, αυτό θα αυξήσει το κόστος [κατά] περίπου 400 εκατομμύρια δολάρια. Ή αν υπάρξει παρέκκλιση δύο ετών, η αύξηση του κόστους θα είναι περίπου 700 εκατομμύρια δολάρια".
Ως αποτέλεσμα των σοβαρών ελλείψεων στην παραγωγή, των καθυστερήσεων στην έγκριση του μαχητικού για παραγωγή σε μεγαλύτερη κλίμακα και του πολύ μεγάλου αριθμού παραγγελιών από όλες τις χώρες που διαθέτουν στόλους μαχητικών αεροσκαφών τύπου ΝΑΤΟ, οι περισσότερες από τις οποίες επιδιώκουν να αντικαταστήσουν τα F-16 τους, οι παραδόσεις των F-35 του Καναδά δεν αναμένεται να ολοκληρωθούν πριν από πάνω από δέκα χρόνια μετά την παραγγελία, στα μέσα-τέλη του 2032. Τα προηγούμενα που έχουν δημιουργηθεί από τις παραδόσεις αμερικανικών μαχητικών τα τελευταία χρόνια, ωστόσο, δείχνουν ότι οι καθυστερήσεις σε σημαντικά μεγαλύτερη χρονική απόσταση από αυτή την ημερομηνία είναι πολύ πιθανές.